三代目后引爆初代及二代身上的引爆符，以顺利阻止两者的攻击;然而他们“秽土转生”的肉体可立即修补过来。修复身躯后的两名火影，即对徒儿继续攻击。初代使用木遁术欲再抓击三代，但幸亏猿魔化成“金钢牢壁”及时保护他。初代亦使用“黑夜行”(动画为二代所使)，使三代处于黑暗环境当中，并受其攻击。三代无可奈何下，决定分出两个影分身，再由两个分身份别对初代及二代施行禁术“封印术·尸鬼封尽”。初代及二代被封印时，对伤害三代之事表示遗憾;而在他们消失后，三代却惊觉原来是两名音忍─萨克及琴被当作牺牲品、以施行“秽土转生”这种禁术。这对一向视生命为至贵的三代来说，实在不可原谅，更决心要把这个叛徒杀掉。
他召来“金钢如意棒”，把大蛇丸手中的“草薙之剑·空之太刀”打飞，并在接近大蛇丸的情况下再次施行--“禁忌封印术·尸鬼封尽”;而大蛇丸使出“潜影蛇手”欲缠着三代，但却缠着了其通灵兽猿魔。他对大蛇丸称此术不单施术者灵魂会被死神吞噬而死亡，被施术者也要永远活在死神体内受尽折磨。大蛇丸看见死神心也慌了，召回被击飞的“草薙之剑·空之太刀”，从后偷袭三代。猿魔见状本想握住飞往三代的剑，但因身体被蛇缠绊着，当它拿到时已有一半刺穿三代的身躯。双方一度对峙不下，大蛇丸不断用剑贯穿三代的身躯，而三代亦不断尝试不大蛇丸的灵体从身躯扯出来。最后因为三代自知力量不够，已无能力把大蛇丸整个灵体抽出，故决定只透过死神把大蛇丸双手废去，使其永远不能结印以使用忍术。他深信木叶‘火之意志’一定会继承下去，所以倒下时仍带着微笑、及再次看到童年的大蛇丸，接着便从此一睡不起。他的召唤兽 猿魔因为失去召唤者亦瞬间消失了，大蛇丸也因失去战斗能力、在‘音忍四人众’保护下离去。
当一众木叶忍者赶到时，他被发现躺在城楼上，带着安详的模样离世。后来他的葬礼由自童年时一起的队友水户门炎及转寝小春所主持，而全村均进入一片哀悼中(尤其是他的孙子木叶丸)。下忍们亦纷纷回想起曾跟三代一起的有趣经历，但想来更觉悲伤;惟有在他陵前献上一朵鲜花，以代表对亡者最后的祝福。[7]
第四次忍界大战篇
618话中已被大蛇丸解除死神的封印，被秽土转生复活；与其他三位火影赶赴前线战斗，使用四赤阳阵压制十尾。
638话开始与十尾人柱力带土战斗。
639话中为探测十尾人柱力带土情报，只身犯险。
646话中救出被十尾吸尽查克拉的鸣人。
647话中看到鸣人回忆自己的葬礼与阿斯玛的葬礼很内疚。
650话中与徒弟大蛇丸并肩与神树战斗。
652话中看到神树停止，思考带土失败。
654话中与忍者联军共同战胜十尾人柱力带土。
662话中利用影分身分别使出五种属性查克拉的术抵消了敌人的攻击。[8]
人物分析
角色分析
初代的教诲如今还在猿飞的耳边回荡
“木叶的同胞是我们身体的一部份...村子里的人相信我，我也相信大家...这就是火影!”
托付我木叶重任的二代火影...
“猿飞...你要保护喜爱的这个村子，并且相信着村民...你也要培育足以托付下个时代事情的人...
从明天开始你就是....火影!”
由于四代目火影的身亡，三代目猿飞又重登火影领导木叶.
他以一个慈祥老者的姿态，安详的看着这个村庄.
鸣人...是个让他倍感担心的孩子，还有木叶丸.
从一开始的偷走密传书事件开始，他默默地观看着鸣人和佐助的成长.
希望他们可以尽快的找到自己的目标.
由于大蛇丸来袭.使这位老者再次投身战场....
而[秽土转生]却不得不使他和最尊敬的初代及二代火影战斗...
这是对他来说，最不想面对的事情...
从成为火影的那一刻开始...一直没有间断的寻找着
...大蛇丸
你那种包含了恶意和野心的眼神
我早已发现了，却假装没有看到
身置于那个乱世之中，大蛇丸数十年才得一见的才能震撼着猿飞，
“希望你可以继承我的意志和力量...”
是他误以为大蛇丸就是那个他可以托付时代的人...
大蛇丸没能继承猿飞的希望...
但即使如此...即使大蛇丸的野心败露，即使这样...面对那个离去的背影，那个他最钟爱徒儿...他还是没能下手消灭他...
一次又一次的错过...却使木叶险些毁灭在他的手中...
我错了...初代....二代...师父...对不起...我辜负了身为火影的重任...
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